La iglesia fue diseñada por Giacomo della Porta y construida por Domenico Fontana entre 1518 y 1589. Fue el cardenal Julio de Médicis, el futuro papa Clemente VII, quien puso la primera piedra, y pudo llevarse a buen término gracias a la intervención de los Valois Enrique II, Enrique III, Catalina de Médicis y duque Carlos III de Lorena. Es la iglesia nacional francesa de Roma y consagrada a la Virgen María, a san Dionisio Areopagita y san Luis, rey de Francia.
El carácter francés es evidente desde la misma fachada, que tiene varias estatuas conmemorando la historia nacional: entre ellas se incluyen a Carlomagno, San Luis, santa Clotilde y santa Juana de Valois, obras de Pierre l'Estache. El interior también tiene frescos narrando las historias de San Luis (por Charles-Joseph Natoire), san Dionisio y Clodoveo I. Se encuentra también la salamandra de Francisco I.
Fue elegida como lugar de enterramiento de altos prelados y miembros de la comunidad francesa en Roma: entre ellos está la tumba de Pauline de Beaumont, fallecida por tuberculosis en Roma en 1805, erigida por su amante Chateaubriand, el economista liberal clásico Frédéric Bastiat y la del Cardenal de Bernis, embajador en Roma de Luis XIV y Luis XV. La sepultura del pintor Claudio de Lorena fue trasladada allí en 1840 por decisión de Thiers; inicialmente, sus restos estaban en Santa Trinità dei Monti. También se encuentra allí el monumental mausoleo de Louise Cheuvreux-Guillemin (1828-1859), obra del escultor Charles Gumery, premio de Roma de 1850.
La iglesia, junto con las otras iglesias francesas en Roma, están gobernadas por un administrador nombrado por el embajador francés ante la Santa Sede, en el seno de una institución llamada «Establecimientos píos de Francia en Roma y Loreto». El cardenal presbítero del Titulus S. Ludovici Francorum de Urbe era Jean-Marie Lustiger, que murió el 5 de agosto de 2007; lo sustituyó, desde el 24 de noviembre de ese mismo año, el cardenal André Vingt-Trois, arzobispo de París. Existe desde hace años un acuerdo entre Francia y la Santa Sede para que el cardenal-presbítero del título de San Luis de los Franceses sea el arzobispo de París.
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